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Obtuvo su doctorado en 1924 en la Universidad de Madrid con su disertación sobre Góngora, notoriamente difícil y al mismo tiempo expuso uno de sus grandes poemas, el Polifemo. Ocupó la Cátedra de Literatura de la Universidad de Murcia desde 1925 hasta 1929, donde, junto a Juan Guerrero Ruiz y José Ballester Nicolás, fundó la revista literaria Verso y Prosa para sustituir al Suplemento Literario de La Verdad y elevarlo de nivel.
A pesar de sus ocupaciones académicas continuó visitando la Residencia de Estudiantes, limitándolas en sus vacaciones. Esto le permitió conocer a los jóvenes miembros de la Generación del 27 como Rafael Alberti y Federico García Lorca. Mantuvo contacto con ellos. Una vez se citó con Lorca en un Club de Arte en Valladolid, allí Guillén pronunció una introducción de su poemario, en el que se refleja a un hombre compasivo y a un gran poeta a pesar de editar tan solo una colección de poemas.
Empieza a escribir Cántico y publica crítica literaria en la prensa y sus primeros poemas sueltos en revistas. En diciembre de 1928 aparece en la Revista de Occidente la primera edición de Cántico; hace un lectorado en la Universidad de Oxford (1929–1931) y en este último año se incorpora a la Universidad de Sevilla.
La Guerra le sorprende en Valladolid y es brevemente encarcelado en Pamplona; vuelve a su Cátedra de Sevilla y se acerca brevemente a Falange Española, traduciendo el Canto a los mártires de España de Paul Claudel, que se publicó con el yugo y la flechas en la portada. Luego, de algún modo, renegó de esa edición,2 y se exilió en julio de 1938. Ejerce su labor docente en las Universidades de Middlebury, McGill (Montreal) y en el Wellesley College; en 1947 muere Germaine y se jubila en el Wellesley College en 1957; marcha entonces a Italia. Se traslada después a Málaga; sin embargo ya había estado en España por primera vez desde la guerra en 1949, cuando fue a visitar a su padre enfermo.
En 1961 contrajo matrimonio en Bogotá con Irene Mochi-Sismondi,3 a quien había conocido Florencia en 1958. Reanuda su labor docente en Harvard y Puerto Rico, pero una caída con rotura de cadera le aparta de la docencia en 1970; en 1976 recibe el primer Premio Cervantes y en 1977 el Premio Internacional Alfonso Reyes. Fue nombrado Hijo Predilecto de Andalucía en 1983,4 un año antes de morir en Málaga el 6 de febrero de 1984. Sus restos mortales reposan en el Cementerio Anglicano de San Jorge, Málaga.iografía Libros 1: ANTOLOGÍA POÉTICA 2:AIRE NUESTRO 3:ANTOLOGÍA PERSONAL CON AUDIOCD 4:HOMENAJE 5:FINAL 6:JORGE GUILLÉN PARA NIÑOS 7:CÁNTICO [1936] 8:OBRA POÉTICA 9:OBRA EN PROSA y alguno mas.