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Al comienzo del poema, Gilgamesh es el despótico rey de Uruk, cuyos súbditos se quejan a los dioses, cansados de su lujuria desenfrenada, la cual lo lleva a forzar a las mujeres de la ciudad. Los dioses atienden este reclamo creando a Enkidu, un hombre salvaje destinado a enfrentarse a Gilgamesh. Pero cuando ambos entraban en combate, en vez de darse muerte se hacen amigos para siempre y emprenden peligrosas aventuras. Juntos dan muerte al gigante Humbaba y al Toro del Cielo, y Gilgamesh rechaza el amor de la diosa Inanna. Como castigo a estos actos de impiedad, los dioses hacen que Enkidu muera en plena juventud. Impresionado por la desaparición de su amigo, Gilgamesh emprende la búsqueda de la inmortalidad, la cual le lleva hasta los confines del mundo, donde viven el sabio Utnapishtim y su mujer, únicos supervivientes del Diluvio, a los que los dioses concedieron el don que Gilgamesh pretende ahora. Sin embargo, el héroe no alcanza lo que pretende. En el camino de vuelta, encuentra, siguiendo instrucciones de Utnapishtim, una planta que devuelve la juventud a quien la toma; pero una serpiente se la roba y Gilgamesh vuelve a Uruk con las manos vacías, convencido de que la inmortalidad es patrimonio exclusivo de los dioses.
El núcleo sentimental del poema se encuentra en el duelo de Gilgamesh tras la muerte de su amigo. Los críticos consideran que es la primera obra literaria que hace énfasis en la mortalidad humana frente a la inmortalidad de los dioses. El poema incluye una versión del mito mesopotámico del diluvio.